Como eje del complejo de las instituciones culturales de Rímini, el museo se constituyó en 1990 para unir las colecciones municipales ya existentes en la ciudad, es decir, la colección arqueológica, organizada por Luigi Tassini en 1844, y la pinacoteca, fundada en 1924. El museo, que cuenta con unos modernos servicios didácticos e informativos, custodia materiales extraídos de excavaciones arqueológicas, edificios demolidos, depósitos y donaciones que cuentan la historia de Rímini y de su territorio. El primer núcleo de las colecciones municipales fue el lapidario, instalado en 1981 en el patio interior del colegio gracias a la obra de Giancarlo Susini y Angela Donati. Compuesto por 68 inscripciones, que van del siglo I a. C. al IV d. C., incluye importantes estelas funerarias y bases honorarias, además de fragmentos arquitectónicos y elementos de gran interés constructivo, como el acto administrativo relativo a la pavimentación de las calles de Rímini promovida por Cayo César. La sección arqueológica se desarrolla a partir de los subterráneos del Colegio de los Jesuitas, donde, en unas cuarenta salas, se traza la historia de Rímini, desde los primeros testimonios del «Homo erectus» hallados en la colina de Covignano hasta la fundación de Ariminum en el 268 a. C. por parte de los romanos y el desarrollo de la ciudad en la época republicana y medioimperial, para luego analizar en profundidad los acontecimientos que animaron la Rímini de la época imperial, durante los siglos II y III d. C.
A la variada y encantadora selección de mosaicos romanos, incluido el célebre mosaico «de las barcas» de la «domus» de Palazzo Diotallevi y el mosaico «de Anubis», se añade el preciosísimo cuadro de pasta vítrea polícroma en el que se representan unos peces y el ajuar quirúrgico más completo de la antigüedad, encontrados ambos en la cercana Domus del Chirurgo que, tras su reciente musealización, constituye una continuación externa natural del itinerario museístico. La sección historico-artística, con cerca de quinientas obras expuestas, permite al visitante descubrir el arte de Rímini en las evoluciones que la caracterizaron desde el siglo XIV al XIX. La colección muestra la famosa escuela del siglo XIV representada por Giuliano y Giovanni da Rimini y sus alumnos. A la época de los Malatesta remiten la célebre Piedad de Giovanni Bellini (1460) y el también famoso retablo de San Vincenzo Ferreri del Ghirlandaio (1494), seguidas de las obras de Benedetto y Bartolomeo Coda (como el retablo de Benedetto Coda «Virgen con el Niño y los santos» y «La última cena» de Bartolomeo Coda), Bagnacavallo, Mastelletta, Salvator Rosa, Guercino, Cagnacci, Maffei, Piazzetta, Marchetti, Pittoni y Bigari.
Hay otra sección del museo dedicada al pintor de Rímini del siglo XIX Guglielmo Bilancioni, mientras que otras dos salas acogen los dibujos, las pinturas y las obras gráficas de René Gruau, artista que ha trabajado con los mejores modistas, incluidos Dior, Chanel, Givenchy y Balenciaga.
Entre los testimonios de la historia local se señalan además los nueve tapices que decoran las salas municipales, tejidos en Amberes en el siglo XVIII sobre cartones de A. Van Diepenbeeck, el célebre «saracino» utilizado en las justas del siglo XVII y la serie de escudos de armas (siglos XVI-XVII) procedentes de los más prestigiosos palacios nobiliarios de la ciudad junto a otros fragmentos lapídeos. La importancia de Ariminum, una de las ciudades más antiguas fundadas por los romanos en Emilia-Romaña, queda estupendamente demostrada en la sección arqueológica, gracias a la sucesión de temas y materiales que narran de modo claro las relaciones con Roma, la madre patria, el sistema político y social vigente, su floreciente economía y las también florecientes actividades productivas. Cada pieza de la exposición muestra las formas artesanales de la época, una evocación de los ambientes domésticos con sus muebles, equipos y objetos preciosos. Los objetos propuestos provienen de las ricas «domus» de la ciudad y definen el tipo de relaciones que la ciudad portuaria mantenía con el mar y los tráficos que la unían a Oriente y a África, reconstruyendo las formas del culto público y privado, a las que se añaden las grandes estructuras arquitectónicas urbanas, como el anfiteatro. Un lugar de gran importancia merecen las reconstrucciones de la Domus del Chirurgo, de la que se muestra al público una reproducción de algunas estancias tal cual eran: el consultorio médico, el dormitorio, el comedor con su mobiliario, los suelos, las decoraciones y el mobiliario encontrado durante la exploración arqueológica. De hecho, la «domus» contaba con unos preciosos ornamentos, como mosaicos, revoques y coloridas decoraciones murales, preciosas y fascinantes. Como se ha dicho, las labores de excavación también han permitido recuperar casi todos los instrumentos profesionales del cirujano, los cuales representan un increíble y fundamental indicio material y cultural de la práctica médica en la antigüedad. En general, la «domus» constituye un raro caso de ambulatorio, en el que a la residencia del médico se unen los espacios pensados para la recepción, la visita y la cura de los pacientes, así como espacios dedicados a la preparación de las medicinas.